Il est né le 10 juillet 1962 à Édimbourg, en Écosse. Peu après que sa famille emménagea en Angleterre, il fut inscrit dans des écoles renommées comme le Royal Northern College of Music, et fut membre de plusieurs groupes (Zoot and the Roots, Little Angels) avant de rejoindre Rare en octobre 1995.
Robin Beanland, qui l'avait rencontré lors de ses tournées, le contacta comme instrumentaliste sur Killer Instinct Gold, puis a participé comme compositeur sur GoldenEye 007. Son premier projet solo fut Project Dream, qui se changea en Banjo-Kazooie pendant le développement. Kirkhope fit ses adieux à Rare après la sortie de Banjo-Kazooie: Nuts and Bolts en 2008.
Comme indépendant, il put travailler sur des projets comme Kingdom of Amalur: Reckoning, Civilization: Beyond Earth ou Dropzone ; et des remasterisations ou successeurs spirituels de jeux retro (Castle of Illusion Starring Mickey, Yaiba: Ninja Gaiden Z, Yooka-Laylee, ...).
En 2019, Kirkhope compose une nouvelle version de sa musique de la Montagne Perchée de Banjo-Kazooie pour Super Smash Bros. Ultimate. Celle-ci a été faite à la demande de Masahiro Sakurai, qui souhaitait garder le style musical du jeu original. Cela fait de lui le seul, avec Toby Fox, compositeur non-japonais ayant fait un arrangement pour la série Super Smash Bros.