Jamie Oleksiak begann seine Karriere als Eishockeyspieler in der Juniorenliga United States Hockey League, in der er von 2008 bis 2010 für die Chicago Steel und Sioux Falls Stampede aktiv war. Anschließend besuchte er ein Jahr lang die Northeastern University, für deren Eishockeymannschaft er parallel in der Hockey East spielte. Daraufhin wurde er im NHL Entry Draft 2011 in der ersten Runde als insgesamt 14. Spieler von den Dallas Stars ausgewählt. Die Saison 2011/12 begann der Verteidiger bei den Saginaw Spirit aus der kanadischen Top-Juniorenliga Ontario Hockey League und beendete sie bei deren Ligarivalen Niagara IceDogs. Mit den Niagara IceDogs erreichte er das Playoff-Finale um den J. Ross Robertson Cup, unterlag in diesem mit seiner Mannschaft jedoch den London Knights mit 1:4-Siegen.
Die aufgrund eines Lockouts verkürzte Saison 2012/13 begann Oleksiak bei den Texas Stars, dem Kooperationspartner seines Draft-Teams Dallas Stars, in der American Hockey League, wo er auf Anhieb überzeugen konnte. Nach Beginn der NHL-Saison wurde er von den Dallas Stars in deren NHL-Kader berufen, für die er sein Debüt in der Liga gab. Nach etwa sechs Jahren in Dallas, in denen sich der Verteidiger nie wirklich im NHL-Aufgebot etablieren konnte, gaben ihn die Stars im Dezember 2017 an die Pittsburgh Penguins ab und erhielten im Gegenzug ein Viertrunden-Wahlrecht für den NHL Entry Draft 2019. Dort stand Oleksiak regelmäßig in der NHL auf dem Eis, wurde allerdings im Januar 2019 zurück nach Dallas transferiert, während das identische Viertrunden-Wahlrecht zurück nach Pittsburgh wechselte.
(Legende zur Spielerstatistik: Sp oder GP = absolvierte Spiele; T oder G = erzielte Tore; V oder A = erzielte Assists; Pkt oder Pts = erzielte Scorerpunkte; SM oder PIM = erhaltene Strafminuten; +/− = Plus/Minus-Bilanz; PP = erzielte Überzahltore; SH = erzielte Unterzahltore; GW = erzielte Siegtore; 1Play-downs/Relegation; Kursiv: Statistik nicht vollständig)