Numminen begann seine Karriere in der finnischen SM-liiga bei Tappara Tampere. Beim NHL Entry Draft 1986 sicherten sich die Verantwortlichen der Winnipeg Jets die Transferrechte des Rechtsschützen, als sie ihn in der zweiten Runde an insgesamt 29. Position auswählten. Der Finne blieb daraufhin bis zum Ende der Saison 1987/88 in Tampere und wechselte anschließend im Sommer 1988 in die NHL zu den Winnipeg Jets. Während des Lockout in der Saison 1994/95 absolvierte er 12 Spiele für TuTo Turku, die damals noch in der SM-Liiga spielten. Nach der Wiederaufnahme des Spielbetriebs in der National Hockey League, kehrte er allerdings nach Nordamerika zurück.
Als die Jets 1996 nach Arizona umzogen und dort fortan als Phoenix Coyotes in der NHL spielten, folgte Numminen dem Klub und blieb noch bis 2002/03 bei den Coyotes. Die folgende Saison verbrachte er bei den Dallas Stars, ehe er sich im Sommer 2005 den Buffalo Sabres anschloss, bei denen er weiterhin einen Vertrag besitzt. Im Sommer 2006 musste sich Numminen aufgrund von Herzrhythmusstörungen einer Operation unterziehen. Er erhielt einen Vertrag über ein weiteres Jahr bei den Sabres.
Nach der Spielzeit 2005/06 war Numminen nur 17 Spiele davon entfernt den Rekord seines Landsmannes Jari Kurri über die meisten NHL Spiele eines Europäers während der regulären Saison zu brechen, Kurri absolvierte 1251 Spiele in der regulären Saison. Der finnische Verteidiger wurde der europäische Rekordhalter an NHL-Spielen in der folgenden Spielzeit. Er bestritt in der Nacht auf den 15. November 2006 beim 7:4-Sieg der Buffalo Sabres in Carolina sein 1252. NHL-Spiel. Damit überholte der 38-Jährige seinen 1998 zurückgetretenen Landsmann Jari Kurri. Nach Numminens Karriereende wurde sein Rekord während der Saison 2009/10 durch Nicklas Lidström gebrochen.
Numminen absolvierte insgesamt 20 NHL-Spielzeiten, was ebenfalls Europarekord bedeutet. Er spielte für acht Jahre in Winnipeg, sieben Jahre für die Nachfolge-Franchise Phoenix, ein Jahr in Dallas und vier Jahre in Buffalo. Am 30. Januar 2010 wurde seine Trikotnummer 27 von den Phoenix Coyotes gesperrt.
Zur Saison 2012/13 wurde er als Assistenztrainer bei seinem ehemaligen NHL-Team Buffalo Sabres engagiert. Sein Vertrag bei den Sabres wurde nach der Saison 2013/14 nicht verlängert.[1]
(Legende zur Spielerstatistik: Sp oder GP = absolvierte Spiele; T oder G = erzielte Tore; V oder A = erzielte Assists; Pkt oder Pts = erzielte Scorerpunkte; SM oder PIM = erhaltene Strafminuten; +/− = Plus/Minus-Bilanz; PP = erzielte Überzahltore; SH = erzielte Unterzahltore; GW = erzielte Siegtore; 1Play-downs/Relegation; Kursiv: Statistik nicht vollständig)